Исследование роли свободнорадикальных процессов при шизофрении

Первый Московский государственный медицинский университет им. И.М. Сеченова

Психиатрическая клиническая больница №1 им. Н.А. Алексеева, г. Москва

Московский государственный медико-стоматологический университет имени А.И. Евдокимова

Шизофрения – психическое расстройство, характеризующееся широким диапазоном симптомов, обычно подразделяемых на продуктивные, такие как бред, галлюцинации и расстройства мышления, и негативные, включающие в себя нарушения в когнитивной и социальной сфере, обеднение речи, эмоциональное уплощение [13]. Несмотря на разработанные в настоящее время лечебные подходы, заболевание в большинстве случаев характеризуется неблагоприятным исходом. Значительный объем данных указывает на роль оксидантного стресса в патогенезе шизофрении. Активные формы кислорода (АФК) дестабилизируют структуру фосфолипидной мембраны и изменяют ее текучесть и проницаемость, что приводит к нарушениям проведения сигнала и обратного захвата и высвобождения нейротрансмиттеров, что в конечном итоге оказывает влияние на структуру и функцию головного мозга. В патогенез шизофрении вовлечены нарушения сигнальных путей с участием дофамина, адреналина, норадреналина, серотонина и глутамата [12]. Вызванные воздействием АФК нарушения также могут участвовать в возникновении клинически важных последствий при шизофрении, включая тяжесть психопатологических симптомов, позднюю дискинезию и паркинсонизм [3, 13].

К биомаркерам оксидантного стресса относятся антиоксиданты, маркеры оксидантного повреждения и маркеры образования АФК [1-3]. Чаще всего при шизофрении для оценки антиоксидантной защиты проводят количественное определение антиоксидантных ферментов, таких как супероксиддисмутаза (СОД), глутатионпероксидаза (ГП) и каталаза, а также уровень глутатиона [13], однако полученные данные противоречивы [4]. В качестве маркеров оксидантного повреждения обычно оценивают концентрацию малонового диальдегида (МДА), 3-нитротирозина, карбонильных групп белков и 8-гидрокси-2-дезоксигуанозина [13]. К маркерам образования АФК относятся ксантиноксидаза (КСО), гомоцистеин и оксид азота [5].

В исследованиях пациентов, не получавших ранее лекарственного лечения, показана существенная роль АФК и нарушения метаболизма незаменимых полиненасыщенных жирных кислот (НПНЖК) в патогенезе заболевания [8;11]. Усиление оксидантного стресса в сочетании со снижением уровня НПНЖК приводит к усилению перекисного окисления липидов. Предполагаемые механизмы усиления оксидантного стресса включают катаболизм дофамина [6], метаболизм оксида азота, нарушения в митохондриальной электрон-транспортной цепи [9] и генетические факторы. Некоторые авторы указывают на большую выраженность оксидантного стресса при лечении классическими нейролептиками, по сравнению с атипичными нейролептиками, что может вносить дополнительный вклад в нарушение баланса оксидантов и антиоксидантов в организме. Предполагается, что оксидантный стресс также может вносить вклад в развитие побочных эффектов, наблюдаемых при применении традиционных нейролептиков [7]. В то же время некоторые исследователи не обнаруживают связи оксидантного стресса с лечением нейролептиками [10, 14]. Так, X.Y. Zhang с соавт. (2006), при измерении различных биомаркеров оксидантного стресса, включая МДА, СОД, каталазу и ГП у пациентов с шизофренией, получавших лечение клозапином, рисперидоном и классическими нейролептиками, не обнаружили значимых различий между группами [15].

Результаты недавно проведенного мета-анализа биомаркеров оксидантного стресса при шизофрении по сравнению со здоровыми добровольцами продемонстрировал, что противоречивость результатов в значительной степени связана с влиянием этнической принадлежности, источника исследуемой популяции, техники измерения, воздействия антипсихотических препаратов и стадии заболевания, а также особенностей образа жизни пациентов [3].

Целью настоящего исследования явилось изучение показателей свободнорадикальных процессов у больных шизофренией и влияния на них терапии нейролептиками.

Материал и методы исследования. Проведено комплексное клинико-лабораторное исследование 112 мужчин в возрасте от 18 до 64 лет (средний возраст составил 35,85±1,12 лет) с диагнозом шизофрения, установленным в соответствии с критериями МКБ-10 (при наличии в течение более 1 месяца хотя бы одного симптома первого ранга или не менее двух симптомов второго ранга). Длительность заболевания составила от 0 до 44 лет, средняя продолжительность болезни на момент включения в исследование - 10,19±9,70 лет. Впервые госпитализирован в психиатрический стационар 21 (18,8%) больной, 91 (81,2%) – госпитализированы повторно, причем 22 (19,6%) пациентов страдали шизофренией менее 1 года, 48 (42,9%) пациентов от 1 до 10 лет, продолжительность заболевания более 10 лет отмечалась у 42 (37,5%) пациентов.

Средний балл по шкале PANSS на момент поступления составил 107,62±1,96 баллов (от 54 до 168 баллов), средний балл по шкале BPRS - 57,66±1,24 (от 30 до 89 баллов).

Пациенты были рандомизированы на две группы:

1). В первую группу вошли 72 больных (64,3%), получавших терапию типичными нейролептиками (галоперидол, трифтазин).

2). В основную группу вошли 40 больных (35,7%), получавших атипичные нейролептики (рисперидон, оланзапин, кветиапин) (табл. 1).

Таблица 1. Распределение по возрасту, типу течения, длительности заболевания, выраженности клинической симптоматики

Таблица 1. Распределение по возрасту, типу течения, длительности заболевания, выраженности клинической симптоматики

Оценка состояния пациента выполнялась в динамике (на 1, 7, 21 сутки) на основе комплекса клинических, лабораторных, инструментальных методов исследования: 1) изучения анамнеза и жалоб; 2) клинического и психического состояния больного; 3) стандартизированной оценки психического состояния по шкалам PANSS и BPRS, проводившейся одним исследователем; 4) исследования свободнорадикальных процессов (СРП) в плазме крови по показателям генерации активных форм кислорода лейкоцитами - базальные (ПИХЛб) и стимулированные зимозаном (ПИХЛс) показатели интенсивности хемилюминесценции лейкоцитов, по показателям антиперекисной активности вторичной плазмы (АПА), малонового диальдегида (МДА); 5) исследование общего и биохимического анализов крови и мочи. В качестве нормального уровня СРП использовали показатели крови здоровых людей и доноров крови, посещавших станцию переливания крови. Группа сравнения состояла из 33 здоровых добровольцев в возрасте от 30 до 63 лет, средний возраст 50,12±11,76 лет.

Статистическая обработка результатов проводилась с применением программ Microsoft Excel и пакета статистического анализа данных SPSS 20.0 по стандартным критериям. Различия считались статистически значимыми при уровне ошибки p<0,05.

Результаты исследования и их обсуждение. Полученные данные продемонстрировали наличие значимого дисбаланса кислородного этапа СРП у больных шизофрении на 1-е сутки госпитализации. По сравнению с группой здоровых добровольцев зарегистрировано статистически значимое снижение уровня ПИХЛб в среднем в 2,71 раза (р<0,05), повышение ПИХЛс в 2,34 раза (р<0,05). В то же время в первые сутки не было обнаружено значимых различий по уровню АПА и МДА в группах здоровых добровольцев и больных шизофренией, но обнаруживалась тенденция к повышению перекисно-липидного маркера МДА в среднем в 1,13 раза на фоне увеличения уровня защитного маркера АПА в 1,10 раза (табл. 2). Таким образом, можно говорить о значимой роли дисбаланса кислородного этапа СРП у больных шизофренией при относительно сохранном перекисно-липидном этапе и высокой защитной антиоксидантной активности плазмы крови на начальных этапах приступа заболевания.

Таблица 2. Показатели СРП у больных шизофренией при поступлении в стационар

Таблица 2. Показатели СРП у больных шизофренией при поступлении в стационар

Примечание: здесь и далее результаты представлены в виде: первая строка (М±m) – среднее значение ± стандартная ошибка средней; вторая строка (Me) – медиана; третья строка (quartiles 25%/75%) – нижний и верхний квартили; * – p <0,05 – достоверное отличие показателя от нормы (критерий Манна-Уитни).

В ходе исследования все больные получали стандартное лечение как типичными, так и атипичными нейролептиками. На фоне лечения отмечалось снижение выраженности психопатологической симптоматики по шкалам PANSS и BPRS в 1,23 раза уже на 7-е сутки пребывания в стационаре (p<0,05). К 21-м суткам отмечалось дальнейшее снижение общего балла по использованным психометрическим шкалам в 1,47 и 1,46 раз, соответственно (p<0,05) (рис. 1).

Рис. 1. Динамика состояния по шкалам PANSS и BPRS

Рис. 1. Динамика состояния по шкалам PANSS и BPRS.

СР-дисбаланс усиливался пропорционально продолжительности заболевания. Так, уровень ПИХЛб был в 3,09 раза ниже нормы у больных с минимальной продолжительностью заболевания (менее 1 года) и в 3,67 и 2,56 раза ниже нормы у пациентов с длительностью заболевания 1-10 лет и >10 лет, соответственно (p <0,05). ПИХЛс был в 3,38 раз выше нормы у пациентов с продолжительностью заболевания до 1 года (р<0,05), в 2,23 раза выше нормы у пациентов с длительностью заболевания от 1 года до 10 лет и в 2,44 раза выше нормы у пациентов, страдающих шизофренией более 10 лет (p <0,05). Уровень МДА был на 23% выше нормы у пациентов с длительностью заболевания 1-10 лет (p<0,05). Уровень АПА в группе пациентов с продолжительностью заболевания от 1 до 10 лет был на 15% выше нормы (р<0,05). Сравнительный анализ выявил, что у больных с продолжительностью заболевания от 1 до 10 лет уровень МДА был в 1,3 раза (р<0,01) выше, а уровень АПА в 1,18 раз выше (р<0,05), чем у больных с продолжительностью заболевания более 10 лет (табл. 3).

Таблица 3. Показатели ПИХЛб, ПИХЛс, МДА и АПА у больных шизофренией в зависимости от длительности заболевания и по сравнению с нормой

Таблица 3. Показатели ПИХЛб, ПИХЛс, МДА и АПА у больных шизофренией в зависимости от длительности заболевания и по сравнению с нормой

Примечание: длительность заболевания до 1 года и от 1 года до 10 лет (1\2) ; до 1 года и более 10 лет (1\3) ; от 1 года до 10 лет и более 10 лет (2/3).

Полученные данные указывают на максимальную выраженность повреждения головного мозга на клеточном уровне в период от 1 до 10 лет с момента возникновения шизофрении с компенсаторным повышением активности антиоксидантных защитных систем организма (АПА), в то время на отдаленных этапах заболевания (более 10 лет) снижается как активность деструктивных процессов, так и компенсаторного повышения АПА, что говорит о достижении некоторого баланса СРП. В то же время на момент госпитализации вне зависимости от длительности заболевания регистрируется выраженный дисбаланса кислородного этапа СРП (снижение уровня ПИХЛб и повышение уровня ПИХЛс), что указывает на тесную взаимосвязь с обострением психопатологической симптоматики.

Дисбаланс показателей СРП увеличивался пропорционально степени выраженности психопатологической симптоматики (табл. 4).

Таблица 4. Показатели свободнорадикальных процессов при шизофрении в зависимости от степени выраженности психопатологической симптоматики по шкале BPRS

Таблица 4. Показатели свободнорадикальных процессов при шизофрении в зависимости от степени выраженности психопатологической симптоматики по шкале BPRS

У пациентов с выраженностью психопатологической симптоматики <50 баллов по шкале BPRS обнаруживался дисбаланс кислородного этапа СРП в виде повышения уровня ПИХЛс в 5 раза относительно нормы. У больных со степенью выраженности психопатологической симптоматики по шкале BPRS 50 баллов и более отмечалось значимое снижение уровня ПИХЛб в 3 раза и повышение уровня ПИХЛс в 2 раза, а также активация перекисно-липидного этапа СРП в виде повышения уровня МДА на 15% по сравнению с нормой на фоне роста уровня АПА на 43% по сравнению с пациентами с умеренно выраженной симптоматикой.

При оценке влияния терапии нейролептиками на показатели СРП у больных шизофренией были выявлены следующие закономерности. Уровень ПИХЛб на 1-е сутки был в 2,62 раза ниже нормы у больных, получавших типичные нейролептики, и в 3,06 раз ниже нормы у больных, получавших атипичные нейролептики (p<0,05 по сравнению с нормой). К 7-м суткам лечения в обеих группах отмечался рост уровня ПИХЛб, не достигавший статистической значимости. Уровень ПИХЛб в группе больных, получавших атипичные нейролептики, демонстрировал стойкую тенденцию к росту на 7-е и 21-е сутки лечения, в то время как в группе больных, получавших типичные нейролептики, он несколько повышался на 7-е сутки и вновь снижался практически до исходного уровня к 21-м суткам лечения (p>0,05).

На первые сутки уровень ПИХЛс был выше нормы в 2,89 раз и в 2,01 раз у больных, получавших типичные и атипичные нейролептики, соответственно (p<0,05 по сравнению с нормой). На фоне лечения к 7 суткам отмечалось не значимое нарастание уровня ПИХЛс у больных, получавших типичные нейролептики в 1,82 раза на фоне небольшого снижения показателя в 1,04 раза в группе больных, получавших типичные нейролептики. К 21 суткам стационарного лечения в обеих группах отмечалась тенденция к снижению ПИХЛс.

Уровень АПА был сопоставим с нормой в обеих группах на 1-е сутки, однако к 7 суткам лечения на фоне приема атипичных нейролептиков отмечалось повышение уровня АПА в 1,41 раз на фоне снижения показателя в группе больных, получавших типичные нейролептики в 1,34 раза (p<0,05). К 21 суткам отмечалась нормализация уровня АПА в обеих группах.

Уровень МДА в 1-е сутки лечения был сопоставим в обеих группах. обнаружена тенденция к снижению МДА на 7 сутки в 1,62 раза с нормализацией показателя к 21 суткам лечения на фоне лечения типичными нейролептиками, в то время как на фоне приема атипичных нейролептиков уровень МДА несколько повышался к 7 суткам лечения в 1,08 раз и снижался до нормальных показателей к 21 суткам лечения (табл. 5).

Таблица 5. Динамика СРП у больных шизофренией в зависимости от типа принимаемых нейролептиков

Таблица 5. Динамика СРП у больных шизофренией в зависимости от типа при-нимаемых нейролептиков

Данные в отношении повышения уровня АПА у больных шизофренией на фоне приема атипичных нейролептиков могут свидетельствовать в пользу преимуществ при назначении этой группы препаратов у больных с выраженным дисбалансом СРП с целью уменьшения повреждающего действия оксидантного стресса в первые 7-10 суток лечения.

Заключение. Таким образом, исследование СРП у больных шизофренией продемонстрировало значительные различия по сравнению с группой нормальных добровольцев, проявляющееся в дисбалансе кислородного этапа СРП в виде снижения уровней ПИХЛб и повышения уровней ПИХЛс на момент поступления в стационар в состоянии обострения заболевания. Выраженность психопатологической симптоматики обнаруживает взаимосвязь с показателями СРП, проявляясь повышением маркеров перекисно-липидного повреждения и дисбалансом кислородного этапа СРП у больных с уровнем 50 и более баллов по шкале BPRS. Назначение атипичных нейролептиков способствует увеличению защитной АПА плазмы, что может свидетельствовать в пользу целесообразности назначения препаратов этой группы у больных с выраженным дисбалансом СРП.

Список использованных источников:

  1. Болевич С., Силина Е., Орлова А. Особенности свободнорадикальных процессов при хронической ишемии головного мозга// Врач. 2014. № 8. С. 53-58.
  2. Силина Е.В., Румянцева С.А., Ступин В.А. Прогностическая ценность свободнорадикальных процессов при остром нарушении мозгового кровообращения на фоне сосудистой коморбидности// Академический журнал Западной Сибири. 2013. Т. 9. № 4. С. 84-85.
  3. Boskovic M., Vovk T., KoresPlesnicar B., Grabnar I. Oxidative stress in schizophrenia// Current Neuropharmacology. – 2011. – 9. – P. 301–312.
  4. Dakhale G., Khanzode S., Saoji A. et al. Oxidative damage and schizophrenia: the potential benefit by atypical antipsychotics// Neuropsychobiology. – 2004. – 49. – P. 205–209.
  5. Dietrich-Muszalska A., Malinowska J., Olas B., et al. The oxidative stress may be induced by the elevated homocysteine in schizophrenic patients// Neurochemical Research. – 2012. – 37. – P. 1057–1062.
  6. Hermida-Ameijeiras A., Mendez-Alvarez E., Sanchez-Iglesias S. et al. Autoxidation and MAO-mediated metabolism of dopamine as a potential cause of oxidative stress: role of ferrous and ferric ions// Neurochem Int. – 2004. – 45. – P. 103–116.
  7. Kropp S., Kern V., Lange K., et al. Oxidative stress during treatment with first- and second-generation antipsychotics// J Neuropsychiatry Clin Neurosci. – 2005. – 17. – Р. 227–231.
  8. Li X.F., Zheng Y.L., Xiu M.H. et al. Reduced plasma total antioxidant status in first-episode drug-naive patients with schizophrenia// Progressin Neuro-psychopharmacology & Biological Psychiatry. – 2011. – 35. – Р. 1064–1067.
  9. Prabakaran S., Swatton J.E., Ryan M.M., et al. Mitochondrial dysfunction in schizophrenia: evidence for compromised brain metabolism and oxidative stress// Mol Psychiatry. – 2004. - 9(684–697). – Р. 643.
  10. Raffa M., Mechri A., Othman L.B., et al. Decreased glutathione levels and antioxidant enzyme activities in untreated and treated schizophrenic patients// Prog Neuropsychopharmacol Biol Psychiatry. – 2009. -33. – P. 1178–1183.
  11. Wu Z., Zhang X.Y., Wang H., et al. Elevated plasma superoxide dismutase in first-episode and drug naive patients with schizophrenia: inverse association with positive symptoms// Prog Neuropsychopharmacol Biol Psychiatry. – 2012. – 36. – Р. 34–38.
  12. Yamamoto K., Hornykiewicz O. Proposal for a noradrenaline hypothesis of schizophrenia// Prog Neuropsychopharmacol Biol Psychiatry. 2004. – 28. – P. 913–922.
  13. Yao J.K., Keshavan M.S. Antioxidants, redoxsignaling, and pathophysiology in schizophrenia: anintegrative view// Antioxidants & Redox Signaling. – 2011. – 15. – Р. 2011–2035.
  14. Zhang X.Y., Tan Y.L., Cao L.Y., et al. Antioxidant enzymes and lipid peroxidation in different forms of schizophrenia treated with typical and atypical antipsychotics// Schizophr Res. – 2006. – 81. – P. 291–300.
  15. Zhang X.Y., Zhou D.F., Shen Y.C. et al. Effects of risperidone and haloperidol on superoxide dismutase and nitric oxide in schizophrenia// Neuropharmacology. – 2012. – 62. – P. 1928–1934.