Полиморфизм PAI-1 675 4G/5G и маркеры системного воспалительного ответа при преэклампсии

Южно-Уральский государственный медицинский университет, г. Челябинск

Актуальность. Преэклампсия (ПЭ) – тяжелейшее осложнение беременности, которое занимает лидирующую позицию среди причин материнской и перинатальной заболеваемости и смертности. ПЭ снижает качество последующей жизни женщины (высокая частота атеросклероза, сахарного диабета, сердечно-сосудистых заболеваний), нарушает психосоматическое развитие детей матерей с ПЭ, увеличивает риск развития у них в будущем соматических заболеваний [17,18]. Таким образом, ПЭ в настоящее время становится значимой медико-социальной проблемой.

ПЭ называют болезнью теорий, так природу этого клинического синдрома пытались объяснить самыми разными причинами - поражением почек, эндокринными изменениями, иммунологической несовместимостью, инфекциями, аутоиммунной патологией, сосудистыми и эндотелиальными дисфункциями и др. Каждая отдельно взятая теория не может охватить все многообразие клиники, но многие из перечисленных факторов реально участвуют в патогенезе происходящих при ПЭ нарушений. Согласно наиболее признанной современной гипотезе, причиной ПЭ является нарушение процессов формирования плаценты в самые ранние сроки гестации [3,7,23,24]. Вследствие аномальной плацентации и нарушения перфузии в плаценте высвобождаются факторы, вызывающие распространенную эндотелиальную дисфункцию и синдром системного воспалительного ответа (ССВО), приводящие к полиорганной недостаточности [3,7,14,20,22,23,24].

К настоящему времени накоплены значительные клинические данные, подтверждающие тесную связь механизмов воспаления и процессов коагуляции. Установлено, что компоненты системы гемостаза одновременно являются медиаторами воспаления [12]. Ингибитор активатора плазминогена (PAI-I) является центральным звеном фибринолитической системы, ингибирует урокиназу, протеин-С и тканевой активатор плазминогена. PAI-1 обладает способностью повышать уровень проатерогенных липидов, может являться ключевой причиной сосудистой патологии. Мутация PAI-1 675 4G/5G ассоциируется с повышенной PAI-1 активностью, в случае присутствия в гомозиготном состоянии приводит к повышению депозиции фибрина и нарушению процесса фибринолиза, увеличивает риск тромбозов в 1,7 раз. Кроме генетических существуют и приобретенные факторы, повышающие секрецию PAI-1 - глюкоза, инсулин, интерлейкин-1, фактор некроза опухоли α (TNF-α), глюкокортикоиды, ангиотензин II, «нагруженные» триглицеридами липопротеины низкой плотности (ЛПНП) и окисленные ЛПНП. Как показали результаты исследований последних лет, жировая ткань – это диффузная эндокринная железа, которая обладает ауто-, пара-, эндокринной функцией и секретирует целый спектр гормонов и биологически активных веществ, в т. ч. ангиотензин II, цитокины, TNF-α, PAI, которые могут вызвать развитие сопутствующих ожирению осложнений, в том числе гипертензии и инсулинорезистентности. Действительно, в последние годы, обнаружены ассоциации между повышенным уровнем PAI-1 и метаболическим синдромом, компонентами которого в том числе являются ожирение, артериальная гипертензия, дислипидемия, инсулинорезистентность [9,11,12,15,16,19,26]. Пшеничникова Е.Б., Пшеничникова Т.Б., Макацария А.Д. (2006 г.) установили, что у женщин с повышенным индексом массы тела (ИМТ) в 92% случаев выявляется мутация PAI-1 (гомозиготная форма достоверно чаще) [8].

Таким образом, изучение полиморфизма PAI-1 675 4G/5G как возможного предиктора развития ПЭ, является актуальным на современном этапе.

Целью настоящего исследования явилось изучение частоты полиморфизма PAI-1 675 4G/5G и маркеров системного воспалительного ответа при беременности, осложненной преэклампсией.

Материалы и методы исследования. Нами проведено исследование «случай-контроль» 44 беременных женщин, которые получали стационарное лечение в родильном доме Клиники ГБОУ ВПО ЮУГМУ Минздрава России. Критерием включения беременных в исследование явилось информированное согласие женщины на участие в исследовании. Критерии исключения: онкологические заболевания, ВИЧ-инфекция, туберкулез, тяжелая соматическая патология, психические заболевания, хронический алкоголизм, наркомания. План исследования соответствует законодательству РФ, международным этическим нормам и нормативным документам исследовательских организаций, а также одобрен этическим комитетом ГБОУ ВПО ЮУГМУ Минздрава России. Изучены особенности течения беременности и исходы родов. Клинико-лабораторное исследование беременных проводилось в третьем триместре беременности.

В зависимости от наличия/отсутствия гестационного осложнения ПЭ и степени ее тяжести [3,10] выделены: 1 группа (контрольная) – 14 женщин, течение беременности которых не осложнилось развитием ПЭ; 2 группа – 16 беременных с умеренной ПЭ; 3 группа – 14 пациенток с тяжелой ПЭ. Средний возраст женщин 1-ой группы составил 27,00±1,67 лет, 2-ой - 27,63±1,05, 3-ей - 30,36±1,64.

У всех беременных, которые участвовали в исследовании определены: высокочувствительный С-реактивный белок (hsСРБ) - иммунотурбидиметрический метод с латексным усилением (DiaSys, Германия); эндотоксин – LAL-тест хромогенный метод определения по конечной точке (Hycult biotech, США); триглицериды, холестерин общий - колориметрический ферментативный энзиматический метод (Human, Германия); липопротеины высокой плотности (ЛПВП) - колориметрический ферментативный энзиматический метод с предварительным осаждением липопротеинов низкой плотности (ЛПНП) и хиломикронов (Human, Германия).

С целью изучения мутаций гена PAI-1 675 4G/5G проведена полимеразная цепная реакция (ПЦР) с использованием комплекта реагентов для амплификации «SNP-экспресс» фирмы НПО «Литех» (г. Москва) на аппарате «Терцик» («ДНК-технология», Россия).

Все статистические расчеты были выполнены с помощью пакетов программ: SPSS 12.1, Statistica for Windows 6.0, STADIA 6.3 prof. Для определения средних тенденций использовали методы описательной статистики с получением оценок математических ожиданий, дисперсий и мод всех переменных во всех обследуемых группах. Для оценки различий между группами обследуемых применен аппарат проверки статистических гипотез с использованием критериев Манна-Уитни, Хи-квадрат Пирсона, отношение правдоподобия, линейно-линейная связь, коэффициент сопряженности, Лямбда, Тау Гудмена и Краскала, коэффициент неопределенности при уровне значимости критерия 0,05. Для изучения степени корреляционной зависимости между показателями использовался непараметрический корреляционный анализ с расчетом коэффициента непараметрической корреляции Спирмена.

Результаты исследования и их обсуждение. Результаты изучения частоты встречаемости PAI-1 675 4G/5G в популяции Российской Федерации неоднозначны - от 20% до 68% [4,12], тем более для Уральского региона, расположенного на границе Европы и Азии. При физиологическом течении беременности по данным Бицадзе В.О. и соавторов (2003 г.) частота мутации PAI-I 4G/5G составляет 16% (гомозиготы - 4%) [5], Пшеничниковой Е.Б. и соавторов (2006 г.) - 23,3% (гетерозиготы - 100%) [8], Вереиной Н.К. (2012 г.) - 56,7% (гомозиготы - 6,7%) [2]. В нашем исследовании (таблица 1) обращает на себя внимание достаточно высокий процент (64,2%) полиморфизма PAI-1 675 4G/5G (1 случай гомозиготной формы) у женщин контрольной группы.

Таблица 1. Структура полиморфизмов PAI-I беременных контрольной и клинических групп, n (%)

Таблица 1. Структура полиморфизмов PAI-I беременных контрольной и клинических групп, n (%)

Такие результаты, возможно, связаны с тем, что критерием формирования группы контроля в настоящем исследовании было не физиологическое течение беременности, а отсутствие ПЭ. Однако установлено, что частотная характеристика полиморфизмов фибринолитического звена гемостаза имеет тенденцию к нарастанию по мере приближения к Азиатской части России, в том числе, в Уральском регионе [4].

Согласно данным литературы [12], у беременных с мутацией PAI-1 675 4G/5G в результате гипофибринолиза нарушается дифференцировка и из-за снижения протеазной активности инвазия трофобласта с формированием «эндотелиального» феномена плацентарной недостаточности и ПЭ. Действительно, в результате нашего исследования (таблица 1), у 92,9% пациенток с тяжелыми формами ПЭ выявлены мутации PAI-1 675 4G/5G, гомозиготные варианты зарегистрированы в 57,1% случаев, что оказалось достоверно больше в сравнении с 1 и 2 группами. Однако по данным Бицадзе В.О. и соавторов (2003 г.) при беременности, осложненной ПЭ, эти варианты мутации встречаются в 49,1% случаев (гомозиготы 29,1% и гетерозиготы 20%) [5]. По данным Вереиной Н.К. (2012 г.) установлено, что в популяции женщин Уральского региона с экстрагенитальными и акушерскими факторами тромботического риска частота PAI-1 675 4G/5G составила 70,8% (гомозиготы - 22,1%) [2]. Интересные данные получили Пшеничникова Т.Б. и соавторы (2006 г.): 92,2% женщин с метаболическим синдромом имели полиморфизм PAI-1 675 4G/5G (84,5% - гомозигота), их акушерский анамнез в 75,3% случаев был отягощен тяжелой ПЭ [9].

Интересно, что продукция PAI-1 увеличивается под действием важнейшего маркера ССВО СРБ. Кроме того, PAI-1 сам является белком острой фазы. Такая закономерность выявлена у пациентов с метаболическим синдромом, сахарным диабетом, атеросклерозом [12]. Эти данные доказывают связь процессов воспаления и коагуляции при данных патологиях. Мы изучили уровень маркеров системного воспалительного ответа (hsСРБ, эндотоксин) при ПЭ. Установлено, что указанные показатели у пациенток с ПЭ оказались достоверно выше в сравнении с группой контроля (табл. 2), уровень маркеров ССВО был наибольший при тяжелой ПЭ.

Таблица 2. Уровень эндотоксина и hsСРБ у беременных контрольной и клинических групп (использован критерий Манна-Уитни)

Таблица 2. Уровень эндотоксина и hsСРБ у беременных контрольной и клинических групп (использован критерий Манна-Уитни)

Мы решили изучить степень корреляционной связи полиморфизмов гена PAI-1 с уровнем маркеров системного воспалительного ответа (hsСРБ, эндотоксин). Установлены положительные корреляционные связи уровня hsСРБ с частотой гомозиготных форм мутаций PAI-1 675 4G/4G (r=0,307*, р=0,043) и отрицательные корреляционные связи уровня эндотоксина с частотой PAI-1 5G/5G (r=0,321*, р=0,033).

Согласно данным литературы, при ПЭ содержание триглицеридов, неэтерифицированных жирных кислот, общего холестерина, ЛПОНП, ЛПНП значительно выше, а уровень ЛПВП ниже, чем при неосложненной беременности [12]. Результаты изучения показателей липидограммы представлены в табл. 3.

Таблица 3. Показатели липидограммы беременных контрольной и клинических групп (использован критерий Манна-Уитни)

Таблица 3. Показатели липидограммы беременных контрольной и клинических групп (использован критерий Манна-Уитни)

В результате нашего исследования установлено, что у беременных с тяжелой ПЭ уровень триглицеридов, общего холестерина, ЛПНП, ЛПОНП, коэффициент атерогенности были больше, чем в других группах (табл. 3), достоверные отличия получены по показателям триглицериды и общий холестерин.

Триглицериды активно накапливаются в эндотелиальных клетках, способствуя их повреждению. Для ПЭ характерно появление уникальных липопротеинов, нагруженных триглицеридами, отличных от ЛПОНП. Механизм таких изменений не разгадан [12]. Эти патологические процессы связывают с запуском опосредованного цитокинами оксидативного ответа, вызванного ишемией плаценты и/или активизированными лейкоцитами [1]. Установлено, что уровень ЛПНП у беременных, у которых впоследствии разовьется ПЭ, существенно повышается уже на 10-ой неделе беременности [21]. Липиды являются хорошим субстратом для ПОЛ и, следовательно, способствуют эндотелиальной дисфункции [2,12,25]. При ПЭ в условиях плацентарной ишемии и дислипидемии количество продуктов ПОЛ резко увеличивается, что способствует нарастанию степени тяжести ПЭ [1,12]. Таким образом, нарушение липидного обмена и оксидативный стресс при ПЭ тесно связаны между собой, а также с гипоксией, вызываемой ишемией плаценты и иммунной дезадаптацией [1]. Результаты настоящей работы подтверждают мнение современных ученых о роли дислипидемии в развитии ПЭ и согласуются с данными наших предыдущих исследований [6].

Согласно данным литературы, от генотипа PAI-1 зависит его регуляция липопротеином и ЛПНП на уровне транскрипции. Установлено, что аллель 4G PAI-1 ассоциируется с более низким уровнем ЛПВП в сравнении с носителями аллеля 5G [13]. Мы изучили степень корреляционной связи полиморфизмов гена PAI-1 с показателями липидограммы как маркерами системного воспалительного ответа. Установлены положительные корреляционные связи уровней общего холестерина (r=0,351*, р=0,02), ЛПНП (r=0,306*, р=0,043), ЛПОНП (r=0,301*, р=0,049) с частотой PAI-1 675 4G/4G. Таким образом, результаты нашего исследования позволяют сделать вывод, что полиморфизм гена PAI-1, вероятно, связан с развитием состояния гиперлипидемии и смещением баланса в пользу атерогенных липопротеинов, что может являться причиной формирования и/или нарастания тяжести ПЭ во время беременности.

С целью изучения возможности использования полиморфизма PAI-1 675 4G/5G в качестве вероятного предиктора ПЭ проведен непараметрический корреляционный анализ с расчетом коэффициента непараметрической корреляции Спирмена. Установлены положительные корреляционные связи PAI-1 675 4G/4G с частотой и тяжестью ПЭ (r=0,353*, р=0,019).

Выводы

1. У беременных с тяжелой преэклампсией выявлена высокая частота полиморфизма PAI-1 675 4G/5G (92,9%), в том числе гомозиготных вариантов PAI-1 675 4G/4G (57,1%).

2. Уровень маркеров системного воспалительного ответа (hsСРБ, эндотоксин) у пациенток с преэклампсией достоверно увеличен (особенно при тяжелой преэклампсии). Установлены положительные корреляционные связи уровня hsСРБ с частотой PAI-1 675 4G/4G (r=0,307*, р=0,043) и отрицательные - уровня эндотоксина с частотой PAI-1 5G/5G (r=0,321*, р=0,033).

3. При тяжелой преэклампсии повышены показатели триглицеридов и общего холестерина. Выявлены положительные корреляционные связи уровней общего холестерина, липопротеинов низкой и очень низкой плотности с наличием полиморфизма PAI-1 675 4G/4G.

4. Установлены положительные корреляционные связи PAI-1 675 4G/4G с частотой и тяжестью ПЭ (r=0,353*, р=0,019), что свидетельствует о возможности использования данного маркера как вероятного предиктора преэклампсии.

Список использованных источников:

1. Айламазян Э.К., Мозговая Е.В. Гестоз: теория и практика. – М.: МЕДпресс-информ, 2008. – 272 с.

2. Вереина Н.К. Роль заболеваний внутренних органо, факторов тромботического риска и состояния гемостаза в развитии осложнений беременности, ассоциированных с тромбофилией: автореф. дис. ... д-ра мед. наук. - Челябинск, 2012. – 46 с.

3. Клинический протокол. Гипертензия во время беременности. Преэклампсия. Эклампсия: проект «Мать и Дитя». ФГБУ «Научный центр акушерства, гинекологии и перинатологии им. В.И. Кулакова»; Минздравсоцразвития России; Институт Здоровья семьи. – М., 2012. - 44 с.

4. Ковтун О.П., Кузнецов Н.Н., Львова О.А., Вольхина С.А., Баранов Д.А., Пряхина О.П., Зобнина Ю.В. Вклад наследственных нарушений гемокоагуляции в формировании перинатального поражения ЦНС тяжелой степени// Системная интеграция в здравоохранении, 2012. - № 3 (17). http://www.sys-int.ru.

5. Макацария А.Д. Новый взгляд на причины и структуру материнской смертности// РОАГ, 2008. - № 1. - С. 3-10.

6. Медведев Б.И., Сюндюкова Е.Г., Сашенков С.Л. Клинико-биохимические предикторы развития преэклампсии// Акушерство и гинекология, 2013. - № 5. – С. 30-35.

7. Преэклампсия: руководство. Под ред. Г.Т. Сухих, Л.Е. Мурашко. -М: ГЕОТАР-медиа, 2010. - 576 с.

8. Пшеничникова Е.Б., Пшеничникова Т.Б., Макацария А.Д. Роль тромбофилии в развитии акушерской патологии у женщин с метаболическим синдромом// Акушерство и гинекология, 2006. - № 4. - С. 15-19

9. Пшеничникова Т.Б., Пшеничникова Е.Б. Оптимизация ведения женщин с синдромом поликистозных яичников, метаболическим синдромом и тромбофилией// РМЖ, 2006. – Спец. выпуск. – С. 49-52.

10. Сидорова И.С., Никитина Н.А. Современный взгляд на проблему преэклампсии: аргументы и факты// Акушерство и гинекология, 2013 - № 5. – С. 10-16.

11. Синицын С.П., Чулков В.С., Вереина Н.К. Артериальная гипертензия у беременных с факторами тромбогенного риска: особенности течения различных клинических форм, состояния органов-мишеней и показателей гемостаза// Артериальная гипертензия. – 2009. – Т. 15. №5. – С. 580-584.

12. Тромбогеморрагические осложнения акушерско-гинекологической практике: руководство для врачей/ под ред. А.Д. Макацария. – М.: ООО Мед. информ. агенство, 2011. - 1056 с.

13. Тромботические состояния в акушерской практике: пособие/ под ред. Ю.Э. Доброхотовой, А.А. Щёголева. - М.: ГЭОТАР-Медиа, 2010. – 128 с.

14. Чулков В.С., Синицын С.П., Вереина Н.К. Клиническое течение беременности, состояние гемостаза и функция эндотелия у пациенток с артериальной гипертензией и факторами риска тромбогенных осложнений// Российский вестник акушера-гинеколога, 2010. – №3. – С. 9-12.

15. Чулков В.С., Синицын С.П., Вереина Н.К. Оценка взаимосвязи генетических и приобретенных факторов с осложнениями беременности у женщин с различными формами артериальной гипертензии// Сибирский медицинский журнал, 2013. - № 3. – С. 76-78.

16. Agirbasli M. Pivotal role of plasminogen-activator inhibitor 1 in vascular disease// Int. J. Clin. Pract., 2005. - 59 (1). – Р. 102-106.

17. Andersgaard A.B., Acharya G., Mathiesen E.B. Recurrence and long-term maternal health risks of hypertensive disorders of pregnancy: a population-based study// American Journal of Obstetrics and Gynecology, 2011. – Р. 205.

18. Barton J.R., Barton L.A., Istwan N.B. Elective delivery at 340/7 to 366/7 weeks'gestation and its impact on neonatal outcomes in women with stable mild gestational hypertension// American Journal of Obstetrics and Gynecology, 2011. - 204(1). – Р. 41–45.

19. Callen P.W. Ultrasonography in Obstetrics and Gynecology/ Ed. by Callen P.W. 4th ed. - Philadelphia: W.B. Saunders Co, 2000. Р. 677-724.

20. Conde-Agudelo A., Romero R., Lindheimer M.D. Tests to predict preeclampsia/ In: Lindheimer M.D., Roberts J.M., Cunningham F.G., eds. Chesley’s hypertensive disorders in pregnancy. - Amster-dam: Academic Press, Elsevier, 2009. – Р. 189–211.

21. Granger J.P., Alexander B.T., Llinas M.T. Pathophysiology of hypertension during preeclampsia linking placental ischemis with endothelial dysfunction// Hypertension, 2001. - 38(2). - Р. 718-722.

22. Peebles D.M. Imflammation and pregnancy. - Informa UK Ltd, 2006. - 208 p.

23. Pijnenborg R., Vercruysse L, Hanssens M., Brosens I. Endovascular trophoblast and preeclampsia: A reassessment. Pregnancy Hypertension// International Journal of Women's Cardiovascular Health, 2011. - 1(1). - Р. 66-71.

24. Steegers E.A.P., Dadelszen P., Duvekot J.J., Pijnenborg R. Pre-eclampsia// Lancet, 2010. - № 376. – Р. 631–644.

25. Tsirpanlis G. Inflammation in Atherosclerosis and Other Conditions: A Response to Danger// Kidney Blood Press Res, 2005. - № 28. - Р. 211–217.

26. Wirlund P.G., Nilsson L., Ardnor S.N. at al. Plasminogen-activator inhibitor 1 4G/5G polymorphism and risk of stroke: replicated findings in two nested case-control studies based on independent cohorts// Stroke, 2005. - № 36(8). - 1661-1665.