Роль факторов патогенности Helicobacter pylori в формировании особенностей морфологической картины слизистой оболочки желудка при заболеваниях верхнего отдела желудочно-кишечного тракта у детей

Ростовский государственный медицинский университет, г. Ростов-на-Дону

Введение. Последние десятилетия характеризуются не только значительным увеличением числа заболеваний органов желудочно-кишечного тракта (ЖКТ) у детей, но и увеличением частоты тяжелых форм гастритов и гастродуоденитов, сопровождающихся развитием множественных эрозий и субатрофии (атрофии) слизистой оболочки желудка (СОЖ) и слизистой оболочки двенадцатиперстной кишки (ДПК).

В этом аспекте, с одной стороны, важным является обнаружение ранних признаков атрофии в СОЖ, являющейся стартовой площадкой в многокаскадном процессе канцерогенеза. С другой стороны, актуальной проблемой остается необходимость прогнозирования исхода инфекции Helicobacter pylori, играющей ключевую роль в развитии патологии ЖКТ.

Ведущим этиопатогенетическим фактором формирования гастродуоденальной патологии является инфекция H. pylori. Значимость этого инфекционного фактора признается большинством врачей. В России уровень инфицированности детей геликобактериозом определяется в пределах 60-70% [5]. У детей с язвенной болезнью двенадцатиперстной кишки встречается в 87% случаев, а у детей с гастродуоденитом - в 42% [1,5].

В настоящее время инфекция H. pylori считается важнейшим этиопатогенетическим звеном развития хронического гастрита (тип В), дуоденита (гастродуоденита), язвенной болезни желудка и двенадцатиперстной кишки, MALT-лимфомы и некардиального рака желудка [3].

Доказано, что H. pylori может персистировать в гастродуоденальной слизистой оболочке многие годы (иногда всю жизнь) и вызывать специфический воспалительный процесс, на фоне которого снижается резистентность слизистой оболочки желудка к агрессивным факторам. У большинства больных с течением времени инфекция из антрального отдела распространяется на тело желудка, обуславливая развитие хронического активного пангастрита, который по мере прогрессирования заболевания приводит к атрофии и кишечной метаплазии.

Клинические проявления, вызванные H. pylori, зависят от присутствия вирулентных генов в составе микроорганизма и генетических особенностей хозяина. Повышенную вирулентность детерминируют гены - vacA, cagA, iceA, babA, dupA. С их присутствием связано развитие наиболее значимых заболеваний желудка: атрофического гастрита, желудочных и дуоденальных язв, рака желудка [11].

Ген cagA или цитотоксин-ассоциированный ген (cytotoxin associated gene A) входит в состав островка патогенности PAI (pathogenicity island) и кодирует синтез протеина СagА 120 kD. Ген cagA присутствует не во всех штаммах H. pylori. Образование протеина СagА ассоциировано с язвенной болезнью, раком желудка, лимфомой. После адгезии H. pylori, протеин СagA транспортируется к клеткам желудка посредством секреторной системы типа IV, которая также кодируется патогенным островком. Отдельные гены cag PAI индуцируют выработку провоспалительных цитокинов в слизистой оболочке желудка. Колонизация желудка cag-позитивными штаммами H. рylori, всегда ассоциируется с увеличением пролиферации слизистой оболочки желудка, в то время как данные о влиянии указанных штаммов на апоптоз эпителиоцитов противоречивы. Штаммы H. pylori cag-позитивные индуцируют интенсивный клеточный ответ: воспаление слизистой, клеточную пролиферацию и клеточную смерть. У пациентов, колонизированных cag- позитивным штаммом, в 12 раз увеличивается риск развития кишечной метаплазии.

Вакуолизирующий цитотоксин-ассоциированный ген (Vacuolating cytotoxin-associated gene - vacA) цитотоксин, фактор адгезии, увеличивает проницаемость мембран по отношению к анионам, достоверно уменьшает скорость реэпителизации экспериментальных язв и пролиферацию эпителиоцитов за счет нарушения функции клетки, связанной с целостностью ее цитоскелета, пассивный транспорт мочевины через эпителиальные клетки желудка, влияет на выживание H. pylori в клетках хозяина, снижает содержание АТФ в эпителиоцитах, стимулирует апоптоз клеток [2]. В то же время существуют различные подтипы (s1a, s1b, s1c, s2) и аллельные комбинации (m1 и m2) этого гена.

В проведенных в Восточной Азии и Южной Америке исследованиях был выявлен патогномоничный для дуоденальной язвы ген, названный dupA (duodenal ulcer promoting gene), который включает два гена H. pylori jhp0917 и jhp0918. Okkiallinni и др. обнаружили, что jhp0940 и jhp0947 были более распространены в штаммах, выделенных от больных с аденокарциномой желудка в Коста-Рике [13]. Santos и др. показали ассоциацию между jhp0947 и язвой ДПК, а также раком желудка у бразильских пациентов [14]. Это было еще раз подтверждено у пациентов из Нидерландов [8]. По данным Lu и др. [12], полученных при обследовании населения Японии, Кореи и Колумбии, наличие dupА гена связано с высоким риском развития дуоденальной язвы и низким риском атрофии и рака желудка [4]. В исследованиях Argent и др. (2007) среди населения Бельгии, Южной Африки, Китая и США показано отсутствие связи этого гена с язвой ДПК, но наличие с раком желудка [7]. Gomes и др. также отрицают какую-либо связь с формированием язвы ДПК [10]. Arachchi и др. продемонстрировали ассоциацию dupA с язвой ДПК и предложили использовать данный ген в качестве информативного маркера вирулентности [6].

В работе Douraghi M., Mohammadi, M., Oghalaie, A., etall одномерный анализ показал, что наличие dupA было обратно пропорционально связано с дисплазией (83,3% дисплазии-положительных пациентов были колонизированы dupA - отрицательными штаммами (p<0,05)), наличием лимфоидных фолликулов. Наличие dupA гена в данном анализе, однако, не связано с хроническим гастритом, атрофией, кишечной метаплазией [9].

Цель исследования. Выявить взаимосвязь между характером морфологических изменений слизистой оболочки желудка, наличием Нelicobacter pylori и особенностей его факторов патогенности у детей с хроническими воспалительными заболеваниями верхнего отдела желудочно-кишечного тракта.

Материалы и методы исследования. В проведенном исследовании приняли участие 96 детей, из них 49 мальчиков и 47 девочек. Постановка предварительного диагноза осуществлялась на основании жалоб, анамнеза заболевания, а также объективного обследования больного. Окончательный диагноз подтверждался данными эзофагогастродуоденоскопии (ЭГДС) с прицельной биопсией слизистой оболочки антрального отдела желудка и последующим гистологическим исследованием биоптатов.

Всем пациентам определялись 5 морфологических признаков:

1) выраженность воспаления;

2) активность воспаления;

3) атрофия слизистой;

4) наличие кишечной (или желудочной) метаплазии;

5) степень обсеменения слизистой Helicobacter pylori.

Выявление H. pylori осуществляли при помощи ультра-экспресс уреазного дыхательного теста «ХЕЛИК-тест», быстрого уреазного теста «ХЕЛПИЛ-тест», а также с использованием быстрого уреазного теста «RU-тест», полимеразной цепной реакции (ПЦР) и бактериоскопического метода в гастробиоптатах, а также с помощью иммуноферментного анализа (ИФА) в сыворотке крови.

Для определения генов факторов вирулентности среди полногеномных последовательностей штаммов H. pylori использовали программу для ПЦР in silico, разработанную во ФКУЗ РостНИПЧИ Роспотребнадзора.

Для генотипирования штаммов H.pylori в отношении cagA, babA2 и vacA использовали набор реагентов НПФ «Литех»: «Хеликопол CA» и «Хеликопол VA», «Хеликопол BA» (Москва) согласно инструкции фирмы-изготовителя.

Критерии включения в исследование:

  1. Дети в возрасте 8-14 лет, находящиеся в I-III СПР, самостоятельно и родители которых подписали информированное согласие на участие в исследовании.
  2. Наличие заболеваний верхнего отдела пищеварительного тракта (гастрит, гастродуоденит).

Критерии исключения:

  1. Нежелание дать информированное согласие на участие в исследовании.
  2. Наличие противопоказаний для проведения процедур, входящих в комплекс обследования.
  3. Не соблюдение требований, предъявляемых протоколом исследования.
  4. Дети, которые в течение месяца до начала исследования принимали препараты, к которым чувствителен H. pylori.
  5. Наличие у пациента клинически значимых сопутствующих заболеваний, требующих активного лечения.
  6. Онкологические заболевания любой локализации.
  7. Сопутствующие врожденные заболевания желудка, тонкого и толстого кишечника.

В зависимости от наличия Н. pylori, были сформированы 2 клинические группы: I - дети, у которых не выявлен Н. pylori (41 человек); II - Н. pylori обнаружен (55 человек). Группы сопоставимы по возрасту, полу и стадиям полового развития.

Для изучения особенностей клиники воспалительных заболеваний верхнего отдела ЖКТ использовали интегральный показатель патологии.

Во время клинического обследования каждому симптому при его наличии присваивали 1 балл, а в случае отсутствия 0. На основании бальных оценок клинического обследования вычислялась величина интегрального показателя патологии (ИПП).

где αi - относительная частота встречаемости показателя болевого синдрома (БС), диспепсического синдрома (ДС), синдрома вегетативной дисфункции (СВД), объективных данных.

Статистическая обработка данных проводилась с использованием критерия χ2 и критерия Вилкоксона-Манна-Уитни. Критический уровень статистической значимости при проверке нулевых гипотез p<0,05.

Результаты исследования и их обсуждение. На основании данных комплекса клинико-лабораторных и инструментальных методов исследования, включая ЭГДС с прицельной биопсией антрального отдела желудка, гастроэзофагеальная рефлюксная болезнь диагностирована у 100 % (41) обследуемых I группы и 93% (51) II группы. Эрозивные изменения слизистой пищевода отмечались у 5 (12%) детей из I группы и 2 (4%) II группы. Эрозивные изменения слизистой желудка были свойственны только для детей II группы (5 - 9%). Характерной особенностью было сочетанное поражения желудка и 12-перстной кишки.

В нашем исследовании мы использовали интегральный показатель патологии для более точной оценки клинической картины в зависимости от наличия НР. Полученные результаты свидетельствуют об отсутствии связи между выраженностью клинических симптомов и наличием НР (ВМУ: p>0,05).

При изучении данных морфологии выявлено, что у детей II группы достоверно чаще регистрировался гастрит высокой степени активности (32 - 58%), в то время как у HР-негативных пациентов - низкой степени активности (χ2: p<0,0002).

При рассмотрении частоты распределения генотипов НР были получены следующие данные: CagA был выявлен у 43 (78%) НР-позитивных пациентов, VacA - у 46 (84%) детей. В нашем исследовании самым часто встречающимся подтипом H. Pylori был VacAm1 (33 - 61%). Штамм VacAs1 был выявлен у 22 (41%) детей, VacAs2 - у 23 (43%), VacAm2 - у 12 (22%), dupA - у 18 (33%) обследованных H. Pylori-позитивных пациентов. Наиболее часто выявлялся I тип (CagA+ и VacA+) - у 38 больных, Ia (CagA+ и VacA-) и II (CagA- и VacA-) серотипы регистрировались у 4 пациентов, Ib (CagA- и VacA+) - у 9 детей.

При оценке влияния H. Pylori на выраженность воспалительных изменений в СОЖ получены следующие данные - нами установлено, что при наличии НР достоверно чаще регистрировался гастрит высокой степени активности (χ2: p<0,001). Также отмечено, что при наличии CagA+ (χ2: p<0,0001) или VacA+ штамма (χ2: p<0,00001) возрастала активность воспаления в СОЖ. Наиболее частым серотипом H. pylori при высокой степени активности воспаления в СОЖ был I тип (CagA+ и VacA+) (χ2: p<0,00012).

Также нам представлялось интересным изучение влияния подтипа VacA на активность гастрита. При высокой активности наиболее часто встречался штамм s1/m1 (13 детей), вторым по частоте был s2m1 генотип (8 человек), однако, статистически значимой зависимости влияния подтипа VacA на степень активности гастрита получено не было (p>0,05).

При рассмотрении влияния фактора dupA на степень выраженности воспаления в СОЖ, также статистически значимых различий получено не было (p>0,05). При низкой степени активности dupA+ штамм был выявлен у 9 пациентов, а при высокой - у 16 детей.

При оценке влияния наличия H. Pylori на развитие атрофических изменений в СОЖ достоверного различия не получено. В группе H. pylori-негативных пациентов было зарегистрировано 8 детей, а в группе H. Pylori-позитивных 12 пациентов с атрофическими изменениями в СОЖ.

Также обращает на себя внимание, что при отдельном рассмотрении влияния CagA или VacA на развитие атрофии статистически значимых различий не выявлено (p>0,05), однако, все дети с атрофическими изменениями в СОЖ имели I серотип (CagA+ и VacA+).

Частота субтипа VacAm1 превалировала в группе детей с атрофией (χ2: p<0,005), а у пациентов без атрофических изменений в СОЖ достоверно чаще определялся VacAm2 (χ2: p<0,05). При различных комбинациях аллелей s и m статистически значимых различий в частоте выявлении атрофии не получено (p>0,05).

При рассмотрении влияния фактора dupA на развитие атрофии, получены статистически значимые различия (χ2: p<0,05). При наличии атрофии dupA+ штамм был выявлен у 1ребенка, а при отсутствии - у 11 детей. Таким образом, наличие dupA гена ассоциировано с низким шансом развития атрофии.

Зависимости наличия склеротических изменений в СОЖ от наличия H. pylori, особенностей его факторов патогенности найдено не было (p>0,05).

Наличие дистрофических изменений в СОЖ было ассоциировано с наличием H. pylori (χ2: p<0,01), наличие в его геноме CagA (χ2: p<0,001), VacA (χ2: p<0,001). Зависимости от подтипа VacA и его комбинаций, а также наличия dupA найдено не было (p>0,05).

Заключение. Выявленные взаимосвязи между характером морфологических изменений слизистой оболочки желудка, наличием Helicobacter pylori и его факторов патогенности у детей с хроническими воспалительными заболеваниями верхнего отдела желудочно-кишечного тракта свидетельствуют о значимости указанного микроорганизма в формировании неблагоприятного течения Helicobacter pylori-ассоциированного гастрита.

Список использованных источников:

  1. Пилорический хеликобактер и язвенная болезнь двенадцатиперстной кишки у детей разного возраста / С.В. Бельмер, Т.В. Гасилина, И.В. Зверков и др. // Российский журнал гастроэнтерологии, гепатологии и колопроктологии. -1997. - Т. 7. - № 5. - Прилож. № 4. - С. 187.
  2. Корниенко Е.А. Инфекция Helicobacter pylori у детей. М.: ГЭОТАР-Медиа. - 2011. - 272 с.
  3. Кларитромицин как основной элемент эрадикационной терапии заболеваний, ассоциированных с хеликобактерной инфекцией / И.В. Маев, А.А. Самсонов, Н.Г. Андреев, С.А. Кочетов// Consilium medicum. Гастроэнтерология, 2011. №1. С. 88-93.
  4. Влияние генотипов Helicobacter pylori на морфологические показатели слизистой оболочки желудка у больных дуоденальной язвой и хроническим гастритом / Е.В. Макаренко, А.В. Воропаева, М.Е. Матвеенко// Вестник Витебского государственного медицинского университета. - 2009. - Т. 8. - №. 2.
  5. Файзуллина Р.А. Факторы патогенности и вирулентности Helicobacter pylori и их роль в развитии хеликобактер-ассоциированной гастродуоденальной патологии // Практическая медицина. - 2011. - №. 48.
  6. Arachchi H.S., Kalra V., Lal B., Bhatia V., Baba C.S., Chakravarthy S., Rohatgi S., Sarma P.M., Mishra V. etc. Prevalence of duodenal ulcer-promoting gene (dupA) of Helicobacter pylori in patients with duodenal ulcer in north Indian population // Helicobacter 12. 591-597. - 2007.
  7. Argent R.H., Burette A., Miendje Deyi V.Y., Atherton J. C.The presence of dupA in Helicobacter pylori is not significantly associated with duodenal ulceration in Belgium, South Africa, China, or North America // Clin Infect Dis 45, - 2007. 1204-1206.
  8. De Jonge R., Kuipers E.J., Langeveld S.C., Loffeld R.J., Stoof J., Van Vliet A.H., Kusters J.G. The Helicobacter pylori plasticity region locus jhp0947-jhp0949 is associated with duodenal ulcer disease and interleukin-12 production in monocyte cells // FEMS Immunol Med Microbiol 41, 2004. 161-167.
  9. Douraghi M., Mohammadi M., Oghalaie A. DupA as a risk determinant in Helicobacter pylori infection //Journal of medical microbiology. - 2008. - Т. 57. - №. 5. - С. 554-562.
  10. Gomes L.I., Rocha G.A., Rocha A.M.C., Soares T.F., Oliveira C.A., Bittencourt P.F.S., Queiroz D.M.M. Lack of association between Helicobacter pylori infection with dupA-positive strains and gastroduodenal diseases in Brazilian patients / // International Journal of Medical Microbiology. - 2008. - Т. 298. - С. 223-230.
  11. Lu H., Yamaoka Y., Graham D.Y. Helicobacter pylori virulence factors: facts and fantasies // Curr. Opin. Gastroenterol., 2005. - Vol. 21. - P. 653-659.
  12. Lu H., Hsu P.I., Graham D.Y., Yamaoka Y. Duodenal ulcer promoting gene of Helicobacter pylori // Gastroenterology 128, 2007. 833-848.
  13. Occhialini A., Marais A., Alm R., Garcia F., Sierra R., Megraud F. Distribution of open reading frames of plasticity region of strain J99 in Helicobacter pylori strains isolated from gastric carcinoma and gastritis patients in Costa Rica // Infect Immun 68, 2000. 6240-6249.
  14. Santos A., Queiroz D.M., Menard A., Marais A., Rocha G.A., Oliveira C.A., Nogueira A.M., Uzeda M. & Megraud F. New pathogenicity marker found in the plasticity region of the Helicobacter pylori genome // J Clin. Microbiol 41, - 2003. 1651-1655.